Las atribuciones del Consejo de Indias eran de una amplitud y de una variedad que comprendía todas las materias concernientes a gobierno, justicia, guerra y hacienda. Las funciones de este organismo estaban resumidas en la ordenanza Nº2 de 1571, donde el rey establecía que "dicho Consejo tenga la jurisdicción suprema de todas nuestras Indias Occidentales, descubiertas y que se descubrieren, y de los negocios que de ella resultaren y dependieren".
	En uso de sus facultades gubernativas, el Consejo proponía al monarca el nombramiento de los cargos de virreyes, presidentes de Audiencias, gobernadores, oidores, fiscales y, en general, todos los puestos significativos en América. Asimismo vigilaba el cumplimiento y la observancia de las normas dictadas desde la península. El Consejo podía proponer al rey la aprobación de nuevas disposiciones legales para Indias, así como la derogación o modificación de las existentes. En el aspecto judicial, singularmente importante, esta entidad tenía jurisdicción civil y criminal en última instancia, pues entendía en las apelaciones contra las sentencias emitidas por las Audiencias americanas, la Casa de Contratación y los consulados de mercaderes de Indias.
	En el terreno militar, el Consejo intervenía en todos los temas relacionados con la organización bélica y defensa de las colonias ultramarinas, expediciones de conquista y cualquier asunto relativo al plano castrense. Hasta 1557 dispuso de competencia en las cuestiones de la hacienda indiana, fiscalizando las distintas cajas reales y disponiendo de los recursos generados por los nuevos territorios, recibidos a través de la Casa de Contratación. Por último, cabe mencionar que la actuación del Consejo de Indias se caracterizó por un exceso de burocracia, una exasperante lentitud en la adopción de decisiones y muchas veces fue utilizado para satisfacer los intereses de sus propios consejeros.